《恶魔城III》,FC上的第三部也是最强的一部恶魔城。首次引入了分支剧情和多主角游戏的概念，画面和音乐有了一定提高，操作手感做了一定的改进，使得游戏游戏在操作方面上的难度降低了一些。恶魔城系列的剧情大纲与世界观也是在这一作确定下来的。
因为阿鲁卡多的帮助，索尼娅在与魔兽的战斗中不断取得胜利成长起来，而她也对这位英俊冷漠的青年起了爱慕之心。可在恶魔城内，阿鲁卡多的真正身份让她惊呆了，她无法相信眼前的青年就是仇人的儿子，为了考验索尼娅是否能打倒父亲，阿鲁卡多与她展开了一场激战。但当战斗过后，索尼娅深切的了解到阿鲁卡多那悲伤的内心时终于解开了心灵之锁，一切就仿佛当年德拉柯拉与丽萨故事的重演。但阿鲁卡多为了封印自己被诅咒的血脉，强行进入了长久的睡眠。
“再见了，我最爱的，美丽的吸血鬼猎人啊……”
“能够与你相遇，真的太好了……谢谢你，阿鲁卡多。再见……”索菲娅看着爱人消失在风中，轻声说道。
经过一番苦战，索尼娅终于击败了德拉柯拉，将恶魔城赶回了混沌中，但令人寒心的是，亲眼目睹索尼娅神奇力量的民众面对自己的恩人不但没有丝毫感激之情，反而向其投来惊恐和厌恶的目光。在这场战争中没有起到丝毫作用的教会认为索尼娅身上的力量对其是个巨大的威胁，并煽动民众攻击她，不久之后，教会正式对贝尔蒙特家族颁布流放令，心灰意冷的索尼娅寂寞的离开了瓦拉尼亚。一年后，她在某地产下了一个男孩——拉尔夫?C?贝尔蒙特。没有人知道他的父亲是谁，索尼娅也从未将这个秘密对任何人说过，甚至，就连正在沉睡的那个人，也对这件事情一无所知……
1476年的一个雨夜，曾经在十余年前见识过德拉柯拉伯爵的强大实力所为其而臣服的数名邪恶巫师聚集在了一起，黑暗的祭祀过后，德拉柯拉伯爵的身影再度出现在瓦拉尼亚，地狱里的无数魔物也随之展开了对人类的杀戮。东正教会派往除魔的最强圣骑士团顷刻间便全军覆没，眼看事态严重，教皇不得不求救于上次拯救世界却被流放的贝尔蒙特家族。年轻的拉尔夫义无反顾的接过母亲默默递给他的圣鞭，有生以来第一次踏上了故乡的土地。
在战斗中，拉尔夫遇到了三位与他抱有相同目的的同伴：能借助大气之力使用强力魔法的僧侣塞珐?蓓尔纳妲丝（拉尔夫未来的妻子）；反抗伯爵却被变为怪物的瓦拉尼亚居民格兰特?达纳斯提；以及德拉柯拉伯爵之子，拥有一半人类血统的吸血鬼阿鲁卡多，但拉尔夫和他却一直都不知道彼此之间的血缘关系。
正如所有的传说一样，正义最终战胜了邪恶。教会与民众也认识到了自己犯下的错误，以最隆重的欢迎仪式将贝尔蒙特家族请回了瓦拉尼亚。自此，贝尔蒙特家族的世代传人被教皇赐予“吸血鬼猎人”的神圣称号。
和平的景象持续了二百年，中间伯爵虽曾复活过一次，但克里斯托夫?贝尔蒙特以及其子索雷羽神勇而迅速的行动却让这起事件还未蔓延便埋没在了历史中。在世人的心目中，德拉柯拉伯爵以及贝尔蒙特家族的故事都早已成为了遥远的传说，让他们真切认识到那些事情曾经活生生存在的，是1692年3月21日……