下密院始建于1433年（藏历第七绕迥之水牛年），距今约五百七十年。系宗喀巴八大弟子（即：号称为绛噶哇大师的嘉祥曲桑、上座桑炯瓦、上府仁钦坚赞、上府强僧哇、垛丹·健白嘉措、格西喜饶扎、杰尊·喜饶僧格、格西白炯瓦）中的第七位杰尊·吉饶僧格所创建。杰尊·喜绕僧格生于1382年（藏历第六绕迥之水狗年），出生于后藏古尔玛地方。父名丹巴玛波，母名曲古扎西。幼年入纳塘寺依珠巴·吉绕堪钦为师受沙弥戒，研习各派教法，其中对香巴噶举教法造诣最深。1401年游学各地，来到前藏在色拉曲顶听宗喀巴讲授显密教法，深得精要。1419年（藏历第七绕迥之土狗年）秋，宗喀巴为哲蚌寺阿扎仓大威德金刚本尊开光后到色拉曲顶讲授密法。法会上宗喀巴大师对众弟子再三谕以：“吾之密法谁能继承弘扬之？”而无人敢承受。这时，杰尊·喜绕僧格起立恭答：“大师的密法，弟子能继承发扬！”宗喀巴甚悦，当即赐以各种密宗法器、经籍，并勉其勤奋弘扬，利益“有情”（即有生命的所有生灵）。杰尊·喜饶僧格遵照宗喀巴旨意先在桑布通蒙扎仓（即山南的那绕达布扎仓）为基地弘传密法，后于1426年与师兄根敦珠巴结伴到后藏弘传讲演显宗各部精要后而返前藏，并在1433年在拉萨兴建密宗院，后由其弟子杰·贡嘎顿珠在拉萨河上游一带弘传所授密法，在小昭寺建立了上部密宗院，因喜饶僧格的密宗始于拉萨，故称为“下密院”。1445年圆寂，享年63岁。
下密院主要建筑包括经堂、佛殿、辩经场、印经房等。其中无论建筑规模和艺术价值都以主殿为最。主殿设在密院中央，坐北朝南，高四层，有房屋七十余间。底层南部为大经堂，北部为佛殿，中有5门相通。经堂占地面积882平方米，开间较大，有柱48根，正中4柱直通二三层承托高敞天窗，可容五百余名僧人诵经；四壁遍绘壁画，内容多为格鲁派故事。东侧室房内有柱12根，供有泥塑佛像3尊。经堂大门两有巨大幅护法神壁画6幅。佛殿面积为415平方米，西有厢廊。殿内主供宗喀巴大师三徒泥塑彩绘像，高约10米；左右为护法神殿，高约10米；左右为护法神殿，供有护法神像。主殿二层平面呈“冂”形，北端殿堂内供有无量寿佛和观音菩萨泥塑像，余皆为佃舍；主殿三层亦为僧舍；主殿四层为达赖住所，面积较小，仅有1柱。在主殿西边有一辩经场，中为露天场地，周围是回廊建筑，其南与印经房相通。主殿正前方43米处原为密院大门，40米处为二门，两门左右都是东西排列的僧舍，现已拆除新建。
下密院规定僧额为500人，编有5个康村，设堪布1人、喇嘛翁则1人，都是任期三年；强佐4人，任期四年；格贵1人，任期一年。上述僧职均须报请达赖或摄政审查任免，其职责与上密院相同。该寺在“十年动乱”中惨遭破坏，十一届三中全会以后政府拨款修复，现有寺僧五十余人从事密教的修学。
汉景帝中元二年（公元前148年），置下密县（山东昌邑市围子镇古城村），属北海郡。汉成帝建始二年(公元前31年)，封胶东顷王子刘林为密乡侯于此。下密县为密乡侯国。东汉建武元年（25）复为下密县，仍属北海郡。晋初属齐郡，后归北海郡。唐武德八年（625）废入北海。